REVISTA PRODUÇÃO ANIMAL - AVICULTURA | Edição 82 - Maio 2014

 
Sensibilidade de salmonella enteritidis e salmonella spp. Isoladas de carcaças de frango a agentes antimicrobianos.
 
 
A reportagem referente a este assunto está publicada na edição de maio da Revista do AviSite. Acesse em: : www.flip3d.com.br/web/pub/avisite/index2/index.jsp

Ana Lúcia S. Paschoal Cardoso, Ana Maria i. Kanashiro, Greice F. Z. Stoppa, Antonio Guilherme M. de Castro, Renato L. Luciano, Eliana N. C. Tessari

Instituto Biológico, Centro Avançado de Pesquisa Tecnológica do Agronegócio
Avícola, Rua Bezerra Paes 2278, 13690-000, Descalvado, SP 13690-000, Brasil.
alspcardoso@biologico.sp.gov.br


Equipe de Pesquisadores do CAPTAA. Da esquerda
para a direita Ana Lúcia, Ana Maria, Greice, Guilherme,
Renato e Eliana

INTRODUÇÃO
As salmonelas estão amplamente difundidas na natureza e são capazes de infectar o homem e os animais. As aves acometidas por salmonelas paratíficas podem desenvolver a doença clinicamente ou de forma assintomática, albergar esses agentes, tornando-se fonte potencial de salmonelose para seres humanos (NAGARAJA et al., 1991; BARROW, 1993). As salmoneloses são reconhecidas como causa comum de doenças transmitidas por alimentos em humanos e representam um grave problema de saúde pública. Alimentos de origem animal são os veículos mais freqüentes de transmissão de Salmonella spp., especialmente os produtos avícolas (RIBEIRO et al., 2007).

O aumento no isolamento de cepas de Salmonella resistentes a antibióticos de casos humanos de salmonelose tem sido associado ao uso de antimicrobianos em animais de produção. O uso de antimicrobianos em humanos e animais tem levado ao aumento da resistência múltipla a drogas em diferentes cepas bacterianas. Esse fato representa um risco para a saúde pública pela transferência de cepas resistentes de Salmonella aos humanos em função do consumo de alimentos contaminados (ANGULO et al., 2000; SILVA; DUARTE, 2002; OLIVEIRA et al., 2005; BADA-ALAMBEDJI et al., 2006; CORTEZ et al., 2006).

Amostras de Salmonella spp. com resistência a drogas antimicrobianas estão atualmente disseminadas em países desenvolvidos e em desenvolvimento (THRELFALL, 2002), tornando-se um importante problema de saúde pública mundial (USERA et al., 2002). Há evidências de que o uso de antimicrobianos em concentrações subterapêuticas ou terapêuticas provoca uma pressão seletiva para aumento da prevalência de resistência antimicrobiana (ANGULO et al., 2000).

Estudos estimam que existam 80,3 milhões de casos anuais de doenças de origem alimentar relacionada com Salmonella em todo o mundo (MAJOWICZ et al., 2010) e a S. Enteritidis tem sido considerado o sorovar mais comum em casos de infecções em seres humanos (FERNANDES et al., 2003; CDC, 2007; KANG et al., 2009) e a maioria está associada a produtos avícolas (COLIN, 1996; TAVECHIO et al., 1996).

A S. Enteritidis é uma bactéria que se alastrou devido ao processo de criação intensivo e ao uso indiscriminado de antibióticos na ração, acarretando em resistência bacteriana. Nas duas últimas décadas, diversos países têm relatado aumento no número de surtos-epidêmicos ocasionados por S. Enteritidis, constituindo-se na maior causa de surtos de enfermidades transmitidas por alimentos nos EUA, Reino Unido e Europa Central (TECSA, 2010).

Diante do exposto, o presente trabalho teve como objetivo investigar a presença de Salmonella spp. em carcaças de frangos provenientes de abatedou¬ro avícola e identificar os sorovares isolados, assim como o perfil de sensibilidade e resistência dos mesmos frente a antimicrobianos de uso veterinário e humano.




Triagem bioquímica e placa com colônias de Salmonella spp


Série bioquímica


Triagem bioquímica

MATERIAL E MÉTODOS
Entre o período de julho de 2008 a dezembro de 2010, pesquisou-se a presença de Salmonella spp. em 94 carcaças de frango resfriadas, oriundas de um abatedouro avícola do Estado de São Paulo. As amostras em suas embalagens originais foram levadas ao Centro Avançado de Pesquisa Tecnológica do Agronegócio Avícola - Instituto Biológico, Descalvado-SP e em seguida, as carcaças foram colocadas dentro de saco de polietileno esterilizado e adicionado 300 mL de água peptonada tamponada a 1% e foi realizado o processo de enxágue da carcaça descrito por COX et al. (1978), transferindo a solução obtida para um frasco de vidro estéril. Após 6 horas em temperatura ambiente, o frasco foi incubado a 37ºC por mais 18 horas. Com a alíquota deste procedimento foi realizada as etapas de enriquecimento seletivo, semeadura em ágar, semeadura em meio para diagnóstico bioquímico presuntivo, diagnóstico bioquímico complementar e identificação sorológica, seguindo a metodologia descrita pela portaria nº 8 de 23/01/95 do MAPA (BRASIL, 1995). Após a confirmação sorológica, as colônias foram semeadas em tubos contendo ágar nutriente e incubadas a 37°C por 24 horas e, a seguir, encaminhadas para tipificação do sorovar ao setor de Enterobactérias da Fundação Oswaldo Cruz (FIOCRUZ) no Rio de Janeiro-RJ.

As cepas isoladas de salmonela foram submetidas ao teste de sensibilidade aos antimicrobianos e a metodologia empregada foi seguida conforme o método de difusão com discos CLSI/NCCLS (2003). O inóculo foi preparado transferindo-se uma alçada bacteriológica da cultura pura de salmonela para solução salina tamponada (PBS pH 7,2), resultando em uma suspensão com turvação 2 da escala de McFarland. Um suabe foi saturado no caldo inóculo e semeado por toda a superfície do meio ágar Mueller-Hinton pH 7,4 em placa de Petri com 150mm de diâmetro, de maneira homogênea em três direções. Os discos foram distribuídos uniformemente sobre a superfície do meio de cultura. Após a incubação das placas, foi feita a leitura dos halos de inibição de crescimento formados ao redor dos discos e a interpretação dos resultados foi realizada com o auxílio de uma tabela de padrões. A leitura foi feita a olho nú, utilizando-se régua para medição do diâmetro (mm) do halo de inibição. Os dados obtidos foram comparados com os da tabela padrão, classificando-os como resistente, intermediário e sensível. Foram testadas 14 drogas antimicrobianas: amoxicilina (AMO 10g), ampicilina (AMP 10g), cefalexina (CFE 30g), ceftiofur (CTF 30g), cloranfenicol (CLO 30g), doxiclina (DOX 30g), enrofloxacina (ENO 5g), fosfomicina (FOS 200g), gentamicina (GEN 10g), canamicina (CAN 30g), norfloxacina (NOR 10g), sulfazotrim (SUT 25g), tetraciclina (TET 30g) e tianfenicol (TIA 30g).

RESULTADOS E DISCUSSÃO
Nas 94 amostras analisadas, foram isoladas 24 (25,5%) cepas de Salmonella spp., onde verificou-se a presença de 15 (62,5%) S. Enteritidis, 5 (20,8%) S. Agona e 4 (16,7%) S. Albany (Tabela 1).

A freqüência de achados positivos para Salmonella em carcaças de frango pesquisados no Estado de São Paulo pode gerar prejuízos aos plantéis avícolas, à indústria de processamento de carne e conseqüentemente para a saúde pública.

Comparativamente aos dados encontrados no País, em Jaboticabal, São Paulo, COSTA et al. (1996), encontraram 10,5% de positividade para Salmonella spp. dentre as 105 carcaças de frango analisadas. No Rio Grande do Sul, NASCIMENTO et al. (1997) analisando 1405 amostras de cortes comerciais e carcaças de frango destinados ao consumo humano obtiveram 12,24% de positividade das amostras para Salmonella spp. No Estado de Goiás, REZENDE et al. (2005), verificaram que das 96 amostras de carcaças de frango analisadas 19 (19,8%) propiciaram o isolamento de Salmonella spp. No entanto, em Descalvado, São Paulo, CARDOSO et al. (2000) ao examinarem 40 amostras de carcaças de frango proveniente da indústria avícola não obtiveram nenhuma amostra positiva para Salmonella spp.

Através deste estudo, verifica-se que a maior freqüência foi o sorovar S. Enteritidis, e autores afirmam que este sorovar é potencialmente envolvido em infecção alimentar em humanos (PERESI et al.,1998, TESSARI et al., 2012).

Os dados apresentados na Tabela 1 caracterizam o sorovar S. Enteritidis como predominante, corroborando com outros autores quando analisaram carcaças de frangos, alimentos de origem aviária, ór¬gãos de pintinhos e aves adultas (TAVECHIO et al., 1996; HOFER et al., 1997; CHANG, 2000; ROCHA, 2001; KANASHIRO et al., 2003; TESSARI et al., 2003; REZENDE et al., 2005; RIBEIRO et al. 2007; DUARTE et al., 2009; MEDEIROS et al., 2011).

Quanto ao perfil de suscetibilidade aos antimicrobianos testados, observamos que 87,5% (21/24), 91,7% (22/24), 95,8% (23/24), 95,8% (23/24), 70,8% (17/24), 50% (12/24), 87,5% (21/24), 100% (24/24), 75% (18/24), 75% (18/24), 87,5% (21/24), 54,2% (13/24), 45,8% (11/24) e 62,5% (15/24), foram sensíveis aos antimicrobianos amoxicilina, ampicilina, cefalexina, ceftiofur, clorafenicol, doxiclina, enrofloxacina, fosfomicina, gentamicina, canamicina, norfloxacina, sulfazotrim, tetraciclina e tianfenicol, respectivamente (Tabela 2).

Analisando o perfil de suscetibilidade das 24 amostras de salmonela frente aos diferentes antimicrobianos testados, verificou-se que a fosfomicina, a cefalexina, o ceftiofur e a ampicilina apresentaram maior percentual de sensibilidade (100, 95,8, 95,8 e 91,7%, respectivamente). Os demais antimicrobianos apresentaram índices de sensibilidade que variaram de 87,5 a 50%. O antimicrobiano para o qual se detectou maior resistência foi a tetraciclina (54,2%) conforme descrito na Tabela 2.

As amostras de salmonelas foram em grande proporção sensíveis às drogas testadas, fato importante para a avicultura de corte, uma vez que a maioria de trabalhos semelhantes mostram grande resistência a diversos antimicrobianos o que é preocupante para o setor avícola e para a saúde pública.

A Tabela 3 apresenta o número de sorovares e percentagem de sensibilidade frente aos antimicrobianos testados. Nota-se que a S. Enteritidis apresentou 100% de sensibilidade à cefalexina, ceftiofur, enrofloxacim, fosfomicina e norfloxacina e apresentou maior resistência a doxiciclina. A S. Agona foi sensivel ao ceftiofur, cefalexina, fosfomicina, gentamicina e norfloxacina com uma percentagem de 100% e apresentou maior resistência a tetraciclina. A S. Albany apresentou 100% de sensibilidade à ampicilina e fosfomicina e a maior resistência à norfloxacina e ao tianfenicol. Salientamos que a fosfomicina foi a droga mais eficiente apresentando 100% de sensibilidade para os três sorovares de salmonela.

Pesquisadores verificaram a suscetibilidade de cepas de salmonela originárias de material avícola, isoladas no Laboratório de Descalvado entre os anos de 1998 a 2002, provenientes de várias regiões do Brasil. Analisaram 56 cepas de Salmonella spp. e constataram que o ácido nalidíxico foi a droga que apresentou maior resistência (54%). As drogas mais eficientes foram amoxicilina, fosfomicina, ampicilina, trimetoprim-sulfadiazina e cloranfenicol (54 a 55% de sensibilidade). Apenas 10 das cepas foram sensíveis para todas as drogas testadas, enquanto oito demonstraram-se multiresistentes e nenhuma droga foi eficiente para todas as cepas avaliadas (KANASHIRO et al. 2003).

REZENDE et al. (2005) identificaram 5 sorovares de salmonela em carcaças de frangos de corte e S. Enteritidis foi o sorovar predominente (12%). Em relação ao perfil de resistência a antimicrobianos, nenhuma das amostras isoladas apresentaram resistência a polimixina B, amicacina, netilmicina, gentamicina, norfloxacina e tobromicina. No entanto, as cepas mostraram resistência de 84,2% à tetraciclina e moderada resistência aos outros antimicrobianos testados.

CARDOSO et al. (2006) testaram 80 amostras de S. Enteritidis isoladas de carcaças de frango para suscetibilidade antimicrobiana no período entre maio de 1995 a abril de 1996 no Estado do Rio Grande do Sul. O antibiograma apresentou 100% de resistência a colistina, eritromicina, novobiocina e tetraciclina. Tiveram resistência em diferentes níveis a canamicina (1,25%), enrofloxacina e neomicina (3,75%), fosfomicina (20%), sulfonamida (86,25%) e nitrofurantoína (90%) e por outro lado não apresentaram resistência a ciprofloxacina, norfloxacina, gentamicina, polimixina B, sulfametrim e sulfazotrim. A constatação de resistência a antibióticos, inclusive aqueles introduzidos na última década, enfatiza a necessidade de uso responsável de antibióticos, e com base em antibiograma ou concentração inibitória mínima. Estes dados corroboram com os de nosso estudo quando levamos em consideração a alta percentagem de sensibilidade encontradas frente a enrofloxacina, fosfomicina, gentamicina, canamicina e norfloxacim.

Pesquisa realizada por CORTEZ et al. (2006) em diferentes locais de três abatedouros de aves localizados no Estado de São Paulo, foram isoladas 29 amostras de Salmonella spp. de carcaças de frango e em outros locais dos abatedouros, das quais foram identificados 8 sorotipos diferentes, com predominância as S. Kentucky (10/29) seguida da S. Enteritidis (6/29). Entretanto analisando somente as amostras das carcaças resfriadas houve predominância da S. Enteritidis. Observaram que 25 (86,2%) das amostras foram resistentes ao aztreonam e a ampicilina, 21 (72,4%) a tetraciclina e 16 (55,2%) a amoxicilina/ácido clavulínico e sulfazotrim e a gentamicina foi o antibiótico com maior sensibilidade (96,55%).

RIBEIRO et al. (2007) avaliaram a ocorrência de Salmonella em cortes de frango e determinaram o perfil de resistência antimicrobiana das cepas isoladas. Vinte e quatro (39,3%) cortes de frango foram positivas para salmonela. S. Enteritidis foi o sorovar prevalente, sendo que 3 cepas deste sorovar foram sensíveis a todos os antimicrobianos e duas resistentes somente a tetraciclina.

Estudo de RIBEIRO et al. (2008) onde avaliou-se a resistência de 79 amostras de S. Enteritidis isoladas de espécimes clínicas de frangos de corte e matrizes pesadas e de suabes de arrasto, verificaram que 82,3% das mostras foram resistentes a um ou mais agente antimicrobiano. A maior percentagem de resistência foi observada à tetraciclina (67,1%).

DUARTE et al. (2009) verificaram uma percentagem de 9,6% de salmonela em carcaças de frango analisadas e o sorovar Enteritidis foi o predominante e com relação à susceptibilidade aos agentes antimicrobianos, os perfis de resistência mais comumente observados entre os isolados foram a resistência à estreptomicina (73,7%), nitrofurantoína (52,3%), tetraciclina (31,6%) e ácido nalidíxico (21%). Os resultados obtidos estão de acordo com relatos de S. Enteritidis ser o sorotipo predominante associada a surtos em seres humanos (HERIKSTAD et al. 2002) e ser predominante em carcaças de frango e subprodutos, conforme estudos realizados na Bélgica (UYTTENDAELE et al. 1998), no Reino Unido (PLUMMER et al. 1995), Espanha (DOMINGUEZ et al. 2002) e Portugal (ANTUNES et al. 2003).

LIMA et al. (2009a) analisaram a suscetibilidade de 15 amostras de S. Enteritidis e verificaram 100% de sensibilidade da estreptomicina, ciprofloxacina e ampiciliana, seguido do cefaclor e trimetropim (93,4%). O maior percentual de resistência encontrado foi da tetraciclina (40%), concordando com os achados do presente estudo.

LIMA et al (2009b) verificaram o perfil de resistência e sensibilidade de 22 sorotipos de Salmonella oriundas de materiais avícolas no período de 1995 a 2006, das quais a sulfonamida apresentou maior percentual de resistência (50,9%) para os sorotipos Enteritidis, Pullorum, Infantis, Ouakan, Meleagridis, Rissen, Temises, Choleraesuis, Montevideo, Agona, Havana, Salamae, Mbandaka, e Anatum, enquanto a ciprofloxacina apresentou o menor para Enteritidis e Mbandaka. Os demais antimicrobianos mostraram índices que variaram de 3,6 a 2,2%. O trimetropim apresentou o maior percentual de sensibilidade (88,6%) enquanto a sulfonnamida apresentou o menor (36,8%).

VAZ et al. (2010) investigaram a resistência antimicrobiana de 96 cepas de S. Enteritidis isoladas de surtos de salmonelose e produtos relacionados com aves no sul do Brasil. 43,75% das amostras foram sensíveis as drogas testadas, verificando resistência à sulfonamida (34,37%), sulfametoxazol-trimetoprim (25%), ácido nalidíxico (14,58%), estreptomicina (2,08%), gentamicina e tetraciclina (1,04%). Os autores salientam que a ocorrência de cepas de S. Enteritidis resistentes aos antimicrobianos reforça a necessidade de estabelecer programas de monitoramento para identificar o surgimento de padrões de resistência em potencial e para estabelecer políticas para o uso destes medicamentos em animais.

Em 2679 carcaças de frango congeladas analisadas em 15 cidades brasileiras nos anos de 2004 a 2006, a prevalência de Salmonella spp. foi de 2,7% sendo o Enteritidis o sorovar mais frequente (48,8%), ocorrendo em cerca de metade das amostras contaminadas. Embora a prevalência de salmonela encontrada ter sido relativamente baixa, houve grande proporção de estirpes multiresistentes, incluindo as cefalosporinas de terceira geração, utilizadas para tratar a salmonelose invasiva (MEDEIROS et al. 2011).

Nossos resultados corroboram com os de PUTTURU et al. (2013) os quais isolaram S. Enteritidis de diferentes amostras de carne de frango, carne de carneiro, carne de peru, ovos, água e ração, onde verificaram alta sensibilidade aos antimicrobianos testados. S. Enteritidis foi mais sensíveis à ciprofloxacina, cloranfenicol, amicacina, gentamicina, estreptomicina, amoxicilina e tetraciclina, observando maior resistência com sulfonamida seguida por ampicilina e ácido nalidíxico.

O estudo da resistência antimicrobiana de cepas S. Enteritidis isoladas de alimentos envolvidos em surtos de salmonelose humana no sul do Brasil, mostra que e a maioria dos isolados foram sensíveis as drogas testadas. Nenhuma cepa de S. Enteritidis foi resistente ao sulfazotrim e apenas uma foi resistente ao cloranfenicol. As demais resistências observadas foram 29,1% da canamicina, 21,5% do ácido nalidíxico, 17,7% da neomicina, 13,9% da estreptomicina, 12,7% da gentamicina e 11,4% da estreptomicina (OLIVEIRA et al., 2006). Durante décadas, ampicilina, cloranfenicol e sulfazotrim foram as drogas mais utilizadas para o tratamento de salmoneloses graves. Porém, o aumento na resistência a estes agentes reduziram significativamente o uso na clínica médica (SOUZA et al. 2010). Entretanto, o presente estudo mostra que estes três antibióticos tiveram de boa a moderada sensibilidade de 91,7, 70,8 e 54,2%, respectivamente.

Durante décadas, ampicilina, cloranfenicol e sulfazotrim foram as drogas mais utilizadas para o tratamento de salmoneloses graves. Porém, o aumento na resistência a estes agentes reduziram significativamente o uso na clínica médica (SOUZA et al. 2010). Entretanto, o presente estudo mostra que estes três antibióticos tiveram de boa a moderada sensibilidade de 91,7, 70,8 e 54,2%, respectivamente.

Tabela 1 - Percentual e número de cepas de sorovares de Salmonella spp. isolados de 94 carcaças de frangos de corte abatidos em abatedouro avícola no Estado de São Paulo, no período de julho de 2008 a dezembro de 2010.

Sorovares Número de cepas Percentagem
S. Enteritidis 15 (24) 62,5%
S. Agona 5 (24) 20,8%
S. Albany 4 (24) 16,7%
Total de cepas isoladas 24 (94) 100%


Tabela 2 - Suscetibilidade de 24 cepas de Salmonella spp. isoladas de carcaças de frangos de corte abatidas em abatedouro avícola no Estado de São Paulo, no período de julho de 2008 a dezembro de 2010, frente a 14 antimicrobianos.

Antimicrobianos testados Resistente Sensível
AMO 3 (12,5%) 21 (87,5%)
AMP 2 (8,3%) 22 (91,7%)
CFE 1 (4,2%) 23 (95,8%)
CTF 1 (4,2%) 23 (95,8%)
CLO 7 (29,2%) 17 (70,8%)
DOX 12 (50%) 12 (50%)
ENO 3 (12,5%) 21 (87,5%)
FOS 0 24 (100%)
GEN 6 (25%) 18 (75%)
KAN 6 (25%) 18 (75%)
NOR 3 (12,5%) 21 (87,5%)
SUT 11 (45,8%) 13 (54,2%)
TET 13 (54,2%) 11 (45,8%)
TIA 9 (37,5%) 15 (62,5%)

Tabela 3 - Número de sorovares e percentual de sensibilidade de S. Enteritidis, S. Agona e S. Albany isoladas de carcaças de frangos de corte abatidas em abatedouro avícola no Estado de São Paulo, no período de julho de 2008 a dezembro de 2010, frente a 14 antimicrobianos.

Antimicrobianos

Números de Sorovares

 

S. Enteritidis

S. Agona

S. Albany

15 (100%)

5 (100%)

4 (100%)

      AMO

14 (93,3%)

4 (80%)

3 (75%)

      APM

14 (93,3%)

4 (80%)

4 ((100%)

      CFE

15 (100%)

5 (100%)

3 (75%)

      CTF

15 (100%)

5 (100%)

3 (75%)

      CLO

10 (66,7%)

4 (80%)

3 (75%)

      DOX

6 (40%)

4 (80%)

2 (50%)

      ENO

15 (100%)

3 (60%)

3 (75%)

      FOS       

15 (100%)

5 (100%)

4 (100%)

      GEN

11 (73,3%)

5 (100%)

2 (50%)

      KAN

12 (80%)

4 (80%)

2 (50%)

      NOR

15 (100%)

5 (100%)

1 (25%)

      SUT

8 (53,3%)

3 (60%)

2 (50%)

      TET 

8 (53,3%)

1 (20%)

2 (50%)

      TIA

10 (66,7%)

4 (80%)

1 (25%)


Antibiograma em meio MH


Colônias de Salmonella spp. em meios
XLD e VB e antibiograma em meio MH


Colônias de Salmonella spp.
em meios XLD e VB II


Colônias de Salmonella spp.
em meios XLD e VB.


CONCLUSÕES
O percentual de isolamento de Salmonella spp. de 25,5% pode ser considerado alto, tendo em vista o agravante de que os plantéis de frangos alojados no Estado de São Paulo não estão livres do agente, representando risco ao estado sanitário das aves e da saúde pública. O sorovar mais freqüente isolado foi S. Enteritidis. Cepas de salmonela de origem aviária, isoladas no período de julho de 2008 a janeiro de 2010, apresentaram baixo perfil de resistência.

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